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La respiration sans cellule dans le sol… à couper le souffle !

Une fraction des enzymes des microorganismes du sol, libérées à la mort de ces derniers, se restructure autour des particules de terre, et recrée le processus de respiration. La découverte d’un tel métabolisme acellulaire marque un tournant dans la connaissance du vivant. Elle montre aussi que les microorganismes ne sont pas les seuls responsables de la dégradation de la matière organique du sol et des flux de carbone vers l’atmosphère. Entretien avec Sébastien Fontaine, de l’Inra de Clermont-Ferrand.

Expérimentation mise en place en 1928. Détail de la parcelle N° 24 : Addition de scories. Le traitement empêche l'acidification du  SOL  et améliore sa  STRUCTURE  physique. La surface reste motteuse, permettant une bonne infiltration de l'eau. © WEBER Jean
Par Louise Bergès
Mis à jour le 14/10/2013
Publié le 10/09/2013

Comment avez-vous découvert ce phénomène étonnant ?

Photographies de cellules microbiennes avant et après exposition des sols à une irradiation gamma de 45 kGy. Le trait représente 500 nm.. © Université de Clermont Ferrand, Jonathan Colombet
Photographies de cellules microbiennes avant et après exposition des sols à une irradiation gamma de 45 kGy. Le trait représente 500 nm. © Université de Clermont Ferrand, Jonathan Colombet

 Sébastien Fontaine : Par hasard ! En étudiant des champignons du sol, nous avons mis en évidence une émission de CO₂ dans un sol irradié, donc exempt de tout microorganisme. C’est ainsi que nous nous sommes rendus compte qu’un processus de respiration avait lieu en l’absence de toute cellule vivante. Nous avons appelé ce type de phénomène Exomet : exo pour extérieur de la cellule et met pour métabolisme.

 Jusqu’à présent, il était admis que la respiration ne pouvait se réaliser qu’au sein d’un milieu intracellulaire, dans lequel les enzymes sont protégées à l’intérieur de compartiments cellulaires aux conditions physico-chimiques précises. Ces enzymes assurent le déroulement de la glycolyse et du cycle de Krebs – les deux processus clefs du catabolisme oxydatif.

Comment se forme un Exomet ?

 S. F. : Les microorganismes du sol libèrent, à leur mort, le contenu de la cellule dans le milieu. L’ensemble des molécules – dont les enzymes impliquées dans la respiration – se retrouvent ainsi au contact des particules de terre. Une fraction de 5% à 10% des enzymes va se lier aux minéraux ou à l’humus, recréant un méta-organisme capable de réaliser les cascades de réactions chimiques qui constituent la respiration.

En recréant un Exomet au laboratoire, à partir d’une grande quantité de cellules de levure, nous avons mesuré une émission de CO₂ rapide et intense 6h après mise en contact avec le sol.

 Nous ne connaissons pas la structure exacte de ce métabolisme, mais nous supposons que les échanges moléculaires se font de manière aléatoire. Les enzymes et leurs substrats étant fixés au sein d’une même particule de terre, ils se trouvent concentrés au même endroit – ce qui augmente la probabilité qu’une réaction chimique se fasse. Les flux de substrats, quant à eux, se font par diffusion.

 Quel est le rôle du sol ?

 S. F. : Les particules de terres jouent un rôle majeur en protégeant les enzymes de la respiration. Alors que des enzymes libres se dégradent en quelques heures, l’Exomet peut se maintenir pendant plusieurs centaines de jours dans le sol !

Nous avons mis en évidence cette respiration acellulaire dans tous les types de sols que nous avons testés, avec toutefois des variations de la quantité de CO₂ émise d’un sol à l’autre.

Sols du monde testés pour le phénomène de l'Exomet (respiration acellulaire).. © Inra, Sébastien Fontaine
Sols du monde testés pour le phénomène de l'Exomet (respiration acellulaire). © Inra, Sébastien Fontaine
 

 Même si nous ne pouvons pas généraliser pour l’instant, il semblerait que la texture et le pH du sol influencent l’intensité de l’Exomet. En effet, plus les particules de terre sont fines, plus les enzymes semblent stabilisées par absorption, et mieux la respiration acellulaire s’effectue. De plus, les enzymes de la respiration fonctionnent de manière optimale à un pH défini, celles de la glycolyse dans un milieu plutôt basique et celles du cycle de Krebs dans un milieu plus acide : les sols possédant un pH équilibré (entre 6 et 8) permettraient un bon fonctionnement des deux groupes d’enzymes.

 Par ailleurs, la liaison aux particules de sol confère au méta-organisme une résistance aux hautes températures et hautes pressions. Il n’est pas dénaturé lorsque l’on chauffe les échantillons de sols aux températures de pasteurisation usuelles (137°C et 150°C), alors que des cellules ne pourraient survivre dans ces conditions. Cette propriété laisse envisager des applications biotechnologiques.

Quelles sont les implications de cette découverte ?

 S. F. : Nous avons mesuré que l’Exomet est responsable de 16% à 48% de l’émission totale de CO₂ émanant des sols, suggérant que ce métabolisme joue un rôle majeur dans les grands cycles biogéochimiques.

 La résistance de l’Exomet à de hautes températures pourrait, dans le contexte du réchauffement climatique, contribuer à la modification des équilibres existants au sein du cycle du carbone (1). Il existe en effet un équilibre entre les phénomènes de respiration et de photosynthèse (fixation du carbone atmosphérique assuré par les plantes). En cas de vague de chaleur, les enzymes de la photosynthèse cessent, pour la plupart, de fonctionner à 40°C ; tandis que celles de la respiration se maintiennent du fait de l’Exomet. Les canicules étant amenées à se répéter (2), une estimation à la hausse de l’accroissement des émissions de CO₂ des écosystèmes est à envisager.

 Quelles sont vos perspectives de recherche ?

 S. F. : Les recherches se poursuivent pour comprendre l’architecture chimique précise de ce métabolisme, en étudiant les intermédiaires réactionnels. Des investigations dans d’autres milieux, aquatiques notamment, et sur d’autres métabolismes (méthanisation) sont en cours. Sachant que pour former un Exomet, il suffit que des microorganismes meurent et que des molécules stabilisent les enzymes de la respiration, il est fort possible que ce phénomène soit largement répandu dans la nature !

(1) Le département de géologie et de génie géologique de l’Université Laval (Québec) présente en détail le fonctionnement du cycle du carbone.

(2) D’après les scénarios climatiques prévus par l’IPCC (Intergovernmental Panel on Climate Change) en 2007.

Contact(s)
Contact(s) scientifique(s) :

Département(s) associé(s) :
Écologie des forêts, prairies et milieux aquatiques
Centre(s) associé(s) :
Auvergne - Rhône-Alpes

Références

Ces résultats ont été présentés à Minneapolis dans le cadre d'une présentation invitée au meeting annuel de  l'ESA (Ecological society of America), 4-9 août 2013.

Ils ont aussi fait l’objet d’une discussion et d’une publication dans Biogéosciences :

- Maire, V., Alvarez, G., Colombet, J., Comby, A., Despinasse, R., Dubreucq, E., Joly, M., Lehours, A.-C., Perrier, V., Shahzad, T., and Fontaine, S. 2012. An unknown respiration pathway substantially contributes to soil CO2 emissions, Biogeosciences Discuss.,9, 8663-8691, doi:10.5194/bgd-9-8663-2012.

- Maire, V., Alvarez, G., Colombet, J., Comby, A., Despinasse, R., Dubreucq, E., Joly, M., Lehours, A.-C., Perrier, V., Shahzad, T., and Fontaine, S.  An unknown oxidative metabolism substantially contributes to soil CO2 emissions, Biogeosciences, In press.

Partenaires :

- Laboratoire Microorganismes : Génomes et Environnement, à l’Université Blaise Pascal de Clermont-Ferrand. http://www.lmge.univ-bpclermont.fr/

- VetAgro Sup, Campus de Clermont-Ferrand. http://www.vetagro-sup.fr/

- VetAgro Sup, Campus de Montpellier, UMR 1208 IATE . http://www.supagro.fr/web/

Un maillon de plus dans le processus d’apparition de la vie

Il est établi que certains phénomènes physiques, tels que les éclairs, sont responsables de la genèse des premières molécules complexes. Ces dernières, concentrées et polymérisées dans les sols, ont abouti aux premières protéines. Avec la découverte de l’Exomet, il apparaît que ces protéines et enzymes peuvent s’organiser dans les sols pour reconstituer un métabolisme aussi complexe que celui de la respiration. Les chercheurs font l’hypothèse qu’un mécanisme d’encapsulation de ce métabolisme est à l’origine des premières formes de cellules, avançant ainsi d’un maillon dans l’apparition de la vie.