Les insectes sont-ils sensibles aux goûts et aux odeurs ?
Communiquer est vital pour survivre et se reproduire chez l'animal qui utilise ses sens pour percevoir son environnement. Si l'insecte peut communiquer par des signaux sonores et visuels, la communication chimique est prépondérante dans sa vie. Il utilise des odeurs perçues par olfaction et des molécules non volatiles perçues par gustation comme information. L'odorat de l'insecte est le plus sensible du monde animal et analogue à celui des vertébrés. Il est ultra spécialisé et sensible à des odeurs appelées phéromones.
Une phéromone est un message chimique émis à l'extérieur par un individu et qui déclenche une réponse physiologique ou comportementale chez un autre individu de la même espèce. Une phéromone est formée d'un mélange de quelques composés chimiques en proportions stables pour une espèce ou une population. Le sens du message phéromonal et les comportements induits reposent sur la composition particulière du mélange. En proportions distinctes ou en mélange avec d'autres, ces molécules perdent leur sens ou en prennent un autre pour d'autres espèces.
On distingue plusieurs types de phéromones.
Les phéromones modificatrices sont connues chez les insectes sociaux. Elles agissent sur le développement des individus et contribuent à déterminer leur caste (ouvrier, soldat, reine) et à maintenir l’équilibre des colonies.
Abeilles ouvrières. © Inra, J. Weber |
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Très répandues et diverses, les autres phéromones (sexuelle, d'agrégation, de piste, d'espacement ou d'alarme) déclenchent, de façon réversible, des comportements variés et marquent la vie des individus.
L'étude de la perception des phéromones chez l'insecte est plus facile que chez le vertébré et permet de décrypter certains mécanismes généraux de l'olfaction animale.
Quel est le rôle des phéromones sexuelles ?
Se reproduire est d’autant plus urgent que la vie d’un insecte est brève.
Comment trouver le bon partenaire lorsque l'on est petit, actif la nuit et que l'on cohabite avec beaucoup d'autres ? En communiquant par phéromone sexuelle bien sûr !
La femelle de papillon de nuit attire ainsi les mâles de son espèce et les séduit en émettant sa phéromone depuis une glande abdominale. Vierge, elle expose cette glande à l’air en une posture typique, l’appel sexuel, à un moment précis de la nuit. La production de phéromone est contrôlée par une hormone peptidique émise par le cerveau, le PBAN ou Pheromone biosynthesis activating neuropeptide. L’accouplement inhibe ou réduit l’appel sexuel et la réponse des mâles. La phéromone sexuelle est émise en très faible quantité, entre 1 et 100 ng, soit entre 1 et 100 millionièmes de milligramme, parfois 1 000 fois moins. Elle est constituée de dérivés du métabolisme des acides gras. La première a été identifiée en 1959 chez le Bombyx ver à soie.
Si la chimie de la phéromone contribue à la spécificité du message, les conditions et l’instant où elle est émise et la capacité du mâle à la détecter sont tout aussi importants. Le mâle ne détectera cette phéromone que s’il est au bon moment, au bon endroit et réceptif. L’odorat très sensible du mâle lui permet de détecter moins de 10 molécules de phéromone dans l’air, lesquelles suffisent à déclencher sa réponse orientée et son comportement sexuel. Il peut parfois détecter la phéromone d'autres espèces ; ceci inhibe toute réaction et prévient des accouplements interspécifiques.
Comment une odeur est-elle perçue et interprétée par l'insecte ?
Les antennes sont le siège de l’odorat. Chez le mâle, leur sensibilité extrême à détecter la phéromone se traduit par une morphologie souvent différente de celle des antennes femelles.
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La détection des odeurs se fait grâce à des neurones récepteurs olfactifs contenus dans des soies présentes en très grand nombre sur l’antenne, les sensilles.
Observation au microscope électronique à balayage d'une antenne mâle d'Helicoverpa zea. © Inra, M.C. François
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Comme chez les vertébrés, ces neurones expriment des récepteurs olfactifs, acteurs clefs de la reconnaissance. Ces récepteurs membranaires apparaissent comme des cibles pertinentes pour perturber les mécanismes olfactifs et les comportements associés chez les insectes nuisibles (ravageurs des cultures, mais aussi vecteurs de maladies). En effet, les récepteurs olfactifs des insectes sont très divergents de ceux des vertébrés, mais aussi entre familles d’insectes, ce qui permet de cibler une espèce tout en préservant les autres (insectes utiles par exemple). Leur structure en 7 domaines transmembraires offre également la possibilité d’exploiter des savoir-faire pharmacologiques utilisés en médecine pour l’élaboration de molécules agonistes ou antagonistes, dont l’action spécifique permettrait de bloquer, masquer ou activer un récepteur pour perturber les comportements olfactifs. De nombreuses recherches sont actuellement menées pour identifier et caractériser de tels récepteurs chez les insectes, encore peu connus chez des espèces nuisibles.
La liaison des molécules phéromonales aux récepteurs membranaires active la cascade de transduction olfactive. Elle regroupe des processus biochimiques (production de seconds messagers) et électriques (ouverture de canaux ioniques) qui génèrent une dépolarisation du neurone récepteur olfactif, le potentiel de récepteur. L’amplitude de cette dépolarisation est corrélée à la sensibilité du neurone pour l’odeur détectée et à sa dose (codage en amplitude). Au niveau du segment initial de l'axone, la dépolarisation du neurone ouvre des canaux ioniques sensibles au potentiel, générant ainsi l'émission de potentiels d'action (codage en fréquence). Le message olfactif est transmis par l'axone du neurone récepteur sous forme de trains de potentiels d'action vers le centre primaire olfactif situé au niveau du cerveau, le lobe antennaire. Chaque neurone récepteur olfactif indique en temps réel au cerveau la détection d’un composé odorant donné et la fréquence de ses potentiels d’action en précise la quantité.
Le lobe antennaire est constitué des régions synaptiques glomérulaires où les connexions avec les neurones centraux s'établissent. Une région avec des glomérules élargis, le complexe macroglomérulaire, est spécialisée dans le traitement de l'information phéromonale. Les réseaux neuronaux centraux permettent au mâle de traiter l’information ainsi collectée et d’interpréter avec précision la proportion des constituants en mélange (qualité), la concentration des phéromones (intensité), et les variations de concentration (codage temporel). L'information olfactive est ensuite transmise aux centres supérieurs du cerveau, où l'information est intégrée et où le relais avec le système moteur est assuré.
L'odorat de l'insecte est-il susceptible de s'adapter aux changements environnementaux ?
Le système olfactif des insectes montre une très grande plasticité, c'est-à-dire une capacité à s’adapter aux changements de l’environnement de l’insecte ou de sa physiologie. Le comportement d'un insecte mâle en réponse à la phéromone émise par la femelle est modulé par de multiples facteurs et change en fonction de l'état physiologique, du rythme circadien et de l'expérience. Par exemple, après une brève exposition à la phéromone, la sensibilité du mâle augmente. Inversement, après l'accouplement, le papillon de nuit mâle ne répond plus à la phéromone. Jusqu'à présent, ce sont surtout des changements de la sensibilité du système nerveux central qui ont été démontrés mais des études récentes révèlent une plasticité au niveau de l'antenne. Les mécanismes de réorganisation du réseau neuronal et les effets de neuromodulateurs responsables de cette plasticité sont en cours d'étude.
Les réponses des insectes aux phéromones dépendent aussi du contexte sensoriel. Elles peuvent ainsi être modifiées par l'environnement olfactif. La présence de composés organiques volatils module la détection de la phéromone sexuelle par le papillon mâle.
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Chez plusieurs espèces, les odeurs de la plante hôte renforcent l’attractivité de la phéromone, on parle de synergie : chez le charançon du palmier, les adultes sont plus attirés par un mélange phéromone-odeur de plante que par la phéromone seule.
Femelle de Charançon rouge du palmier ; souche d'Iran, individu peu marqué de noir. © Inra, D. Rochat
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Quelles applications ces résultats de recherche trouvent-ils dans le domaine de l'agriculture ?
Spécifiques, actives à très faibles doses et sans danger pour l'homme, les phéromones portent un potentiel en lutte biologique contre les insectes nuisibles. Dès 1975, l’Inra créait à Versailles, le laboratoire des Médiateurs chimiques, contribuant ainsi à généraliser leur emploi à partir des années 80.
L’usage le plus répandu est la surveillance des populations. Il s’applique beaucoup aux papillons aux chenilles voraces. L'odeur femelle artificielle est émise depuis un diffuseur placé dans un piège ; celui-ci attire et capture des mâles qui sont ensuite dénombrés. Les captures révèlent la date d’apparition de l'espèce nuisible et son abondance. Elles contribuent directement à la protection intégrée des cultures en alimentant des outils de prévision du risque et d'aide à la décision pour traiter ou non contre le ravageur.
Les phéromones sont aussi un moyen alternatif de lutte directe pour contrôler des insectes difficiles à atteindre ou résistants aux insecticides. La confusion sexuelle vise à brouiller la communication entre femelles et mâles de papillons. A partir de nombreux points, on émet dans la culture autant de phéromone que des milliards de femelles. Les mâles ne peuvent plus localiser les femelles. La réduction drastique des accouplements limite le nombre de chenilles et donc leurs dégâts, sans épandre d’insecticide. Cette technique s’applique à des cultures à haute valeur ajoutée (vergers de pommes, poires, pêches ; vignobles) et céréalières où l'on utilise 200 à 500 diffuseurs/ha. Son coût peut être compétitif avec celui d’une protection insecticide conventionnelle. Cette méthode de lutte permet d’accéder aux marchés de l’agriculture biologique.
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Plaquette engluée et piège sexuel à phéromone pour le piégeage de la pyrale du maïs.
© Inra, J Stöckel.
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Enfin, le piégeage de masse vise à éliminer le plus possible d’individus d’une espèce en les attirant sélectivement vers des pièges. Il s’applique surtout à des coléoptères et n'est efficace que si l'on capture des femelles (phéromones d’agrégation). On utilise 0,25 à 10 pièges / ha selon l'espèce. L'appât est le plus souvent constitué de la phéromone artificielle associée à un synergiste végétal, comme dans le cas du charançon du palmier. Les insectes capturés dans le piège sont éliminés par une quantité minime de produit toxique qui reste confinée dans le piège et ne contamine pas les plantes cultivées.
Ces applications sont-elles actuellement très développées dans notre quotidien ?
Bien que les pièges à phéromones trouvent leur place dans nos placards de cuisine pour chasser les mites alimentaires ou les cafards, l’emploi des phéromones d’insectes en agriculture reste encore limité. Alors qu’un insecticide est un produit à forte valeur ajoutée, à effet assez large et d’emploi facile, la phéromone a un usage très spécifique et plus délicat. Autant d’éléments défavorables dans un contexte de rentabilité exacerbée. La demande accrue d’une alimentation saine et la volonté forte de réduire les insecticides en Europe devraient donner un nouvel essor à ces produits naturels dans un contexte où la recherche s’intéresse beaucoup aux odeurs végétales synergiques des phéromones. L’intérêt est de leurrer les animaux avec des odeurs plus proches du contexte naturel, d’obtenir des appâts plus efficaces, polyvalents et moins chers. Enfin, le décryptage des mécanismes de la transduction et du codage olfactifs fournira de nouvelles cibles pour perturber plus efficacement encore le comportement des espèces nuisibles ou favoriser celui des auxiliaires.
Ces recherches sont axées sur l'étude des mécanismes de signalisation et de communication impliqués dans les relations entre l'insecte et son environnement ainsi que dans l'adaptation de sa physiologie et de son comportement. Les approches expérimentales prennent en compte les niveaux moléculaires, cellulaires et l'organisme. Le choix de modèles biologiques est orienté vers des espèces d'intérêt agronomique afin de contribuer au développement des méthodes de protection intégrée des cultures.
Les auteurs, Didier Rochat, Sylvia Anton, Emmanuelle Jacquin-Joly, Philippe Lucas et Michel Renou mènent des recherches sur la communication chimique chez les insectes :
- les recherches de Michel Renou, directeur adjoint de l’unité et Didier Rochat, chargé de recherche, visent à comprendre comment les signaux olfactifs et gustatifs déterminent le choix de l'hôte et du partenaire sexuel chez les insectes phytophages en corrélant bases sensorielles et réponses comportementales,
- les travaux d’Emmanuelle Jacquin-Joly, directeur de recherche, et de Philippe Lucas, chargé de recherche, ont pour but d'appréhender la spécificité, la dynamique et la modulation de la réponse olfactive par l'analyse des évènements antennaires (réception, transduction). Leur démarche intégrée combine des approches moléculaires, biochimiques, électrophysiologiques, pharmacologiques et neurobiologiques,
- les recherches de Sylvia Anton, directeur de recherche, visent à comprendre le codage olfactif central et sa modulation par des facteurs internes comme l'état physiologique et externes comme l'expérience. Sa démarche combine des approches électrophysiologiques, neuroanatomiques, pharmacologiques et comportementales.
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