Le maïs transgénique résistant à la pyrale favorise-t-il l'apparition de résistances chez les insectes ?

La transgénèse a permis d'introduire dans le maïs un gène qui le rend résistant à la pyrale, un ravageur important. Cette résistance est due à la synthèse d'une protéine toxique pour les larves de pyrale, mais sans risque pour l'homme et les animaux. Des études portent sur les risques d'apparition de pyrales insensibles à la toxine, la prévision de l'évolution des populations de ce type de pyrales, les effets non intentionnels...

Guy Riba
Directeur  Scientifique, Plantes et Produits du Végétal, INRA Paris

Josette Chaufaux
Unité de recherches de Lutte Biologique , INRA Versailles

L a culture du maïs en France représente près de 3 millions d'hectares. Cette plante, originaire d'Amérique Centrale, ne peut se croiser avec aucune autre espèce en métropole et en Europe. Tous les maïs cultivés sont des hybrides dont les semences sont achetées chaque année à des firmes spécialisées. Le principal ravageur en France est la pyrale du maïs, le lépidoptère Ostrinia nubilalis, dont les différentes populations présentent une à trois générations par an suivant les régions (Alsace, Vallée du Rhône, Sud-Ouest, Ile de France).

À l'heure actuelle la protection des cultures de maïs contre les attaques de pyrale est assurée par un traitement chimique annuel et concerne 500 000 à 600 000 ha. Mais en fait les dégâts ne sont constants et significatifs que sur 200 000 ha. Les principaux produits utilisés sont des insecticides de la familles des pyréthrinoïdes de synthèse, des organo-phosphorés, ou des benzoyl-urées. Des procédés de lutte non chimique existent mais sont peu développés. Deux produits sont homologués : TR16 à base de l'hyménoptère Trichogramma et Ostrinil à base du champignon Beauveria bassiana. Leur emploi couvre à peine 15000 à 20000 ha par an. Les préparations commerciales insecticides de la bactérie Bacillus thuringiensis, présentant pourtant une efficacité contre la pyrale, ne sont pas utilisées en France car cette efficacité est insuffisante par rapport à celle des produits chimiques.

Le maïs Bt

Des variétés de maïs ont été transformées par des firmes privées pour produire dans leurs tissus la toxine Cry1Ab de Bacillus thuringiensis (Bt), active contre la pyrale du maïs. Cette stratégie de lutte offre plusieurs avantages :

- la toxine Cry1Ab n'est active que sur les insectes. Elle agit sur un mécanisme biologique n'existant pas chez les mammifères et aucune toxicité n'a été mise en évidence, ni pour les animaux domestiques ni pour l'homme. C'est une des raisons importantes de son choix ;

- la toxine est produite principalement dans les parties vertes de la plante, qui ne sont jamais consommées par l'homme ;

- les premiers essais ont montré une remarquable efficacité de ces maïs (voir tableau) ;

- dès leur éclosion, les chenilles sont immédiatement en contact avec la toxine. Elles sont ainsi éliminées avant d'avoir pu provoquer des dégats, avantage important car les larves vivent à l'intérieur de la plante et sont difficiles à atteindre dans la suite de leur vie larvaire ;

- la toxine insecticide produite dans la plante est protégée des conditions climatiques qui lui sont défavorables, pluie ou rayonnements ultraviolets.

En 1995 la culture du maïs transgénique a été autorisée aux Etats-Unis, en 1996 au Canada et en novembre 1997 en France. En 1997 elle a représenté 10 % des surfaces cultivées en maïs aux Etats-Unis.

Certaines questions se sont posées avant la mise sur le marché :

- quelles sont les conditions de limites d'efficacité de ces variétés ?

- existe-t-il des risques de contournement par la sélection d'insectes résistants ?

- y a-t-il des effets non intentionnels ?

* Les limites d'efficacité

On sait que les différentes populations de pyrale sont plus ou moins sensibles à Bt.
Il convient également d'estimer l'efficacité de la plante dans les zones les plus méridionales dans lesquelles une forte deuxième génération de pyrale apparait, compte tenu de la très faible perte d'efficacité insecticide du maïs observée dans des infestations tardives (voir tableau). L'efficacité de ces maïs dans les régions où il existent deux générations par an doit être prise en compte. Ce suivi des populations de pyrale doit s'accompagner de celui de la sésamie, qui est la chenille la plus nuisible dans le Sud-Ouest après la pyrale.

 * Les risques de contournement

L'apparition de pyrales résistantes à la toxine de Bt priverait les agriculteurs d'un moyen de lutte pratique et non polluant. Toutefois, à l'heure actuelle, les préparations biopesticides à base de cette bactérie ne sont pas utilisées en maïsiculture et il serait donc possible très facilement de revenir à la lutte actuelle.

Par ailleurs, ce risque de sélection n'occasionnerait pas de risque majeur pour la protection des autres cultures susceptibles d'être attaquées par la pyrale, qui est contrôlable par plusieurs molécules chimiques. Malgré sa polyphagie, la pyrale évolue très préférentiellement sur maïs et rarement massivement sur d'autres cultures (haricots, framboisiers).

Comme pour les insecticides chimiques, l'effet des maïs Bt n'est dû qu'à une seule molécule, cependant les risques de sélection de populations de pyrale résistantes à Bt sont en principe plus élevés que dans le cas des insecticides chimiques, car tous les insectes qui ont consommé du maïs transgénique ont été en contact avec la toxine. La probabilité et la vitesse de sélection d'insectes résistants dépendent :

- du nombre de générations ;
- de la concentration de la toxine dans la plante ;
- de la fréquence initiale et de la «force» des éventuels gènes de résistance dans les différentes populations de pyrale ;
- de la fréquence des accouplements des survivants d'un champ transgénique avec les papillons issus des champs voisins non transgéniques ;
- du coût biologique d'acquisition de la résistance (femelles moins fécondes, développement plus lent...).

* Les effets non intentionnels

On ne connait pas d'effets non intentionnels néfastes prévisibles sur les prédateurs naturels de la pyrale. Au contraire, on peut pen-ser que l'utilisation de maïs Bt permettra le développement d'auxiliaires jusque là tués par les traitements chimiques. Peu à peu ils contribueront mieux à la régulation des populations de ravageurs.

 Recherche de résistance chez les insectes

L'objectif général des travaux effectués à l'INRA est d'identifier s'il existe dans les populations naturelles de pyrale des gènes susceptibles d'induire une résistance à la toxine présente dans le maïs transgénique. Ils visent aussi, éventuellement, à les caractériser afin de mettre au point des méthodes de détection simples, d'étudier leur hérédité et leur maintien dans les populations dans différentes conditions expérimentales.

* Étude comparée de la sensibilité de populations sauvages de pyrale du maïs à la toxine de B. thuringiensis

Il s'agit d'établir la courbe de toxicité de la toxine de Bacillus thuringiensis pour les différentes populations sauvages de pyrale, afin de définir leurs niveaux de sensibilité. Cette démarche est d'autant plus intéressante qu'en France, aucun traitement contre ce ravageur avec Bt n'a été réalisé depuis de nombreuses années. Depuis 1993, nous avons pu établir la courbe de sensibilité de différentes populations, à partir d'insectes prélevés directement dans la nature.

* Sélections de souches de pyrale résistantes à la toxine de B. thuringiensis

Ces sélections sont primordiales, d'une part pour déterminer si une résistance est susceptible de se développer dans les populations naturelles et d'autre part pour caractériser le ou les mécanismes de résistance mis en jeu, identifier les gènes qui en sont responsables et analyser les caractéristiques de cette résistance. De plus, la ou les souches résistantes isolées permettront la mise au point d'une méthode de détection des gènes de résistance dans les populations naturelles, avant qu'ils atteignent des fréquences permettant leur détection par des tests toxicologiques classiques. Toutes les mesures sont prises pour qu'aucun insecte résistant qui aurait pu être sélectionné au laboratoire ne soit relaché dans la nature.

Pas de résistance au bout de vingt six générations

À l'INRA, une sélection, commencée en 1993 et poursuivie en conditions expérimentales pendant 26 générations, n'a pas permis l'obtention d'une lignée de pyrale résistante à la toxine de Bt. À chaque génération, mille chenilles ont été traitées dans le but de trouver une résistance. D'autres sélections sont en cours, à partir d'échantillons de plusieurs centaines d'individus prélevés dans des populations naturelles.

* Mises au point de méthodes de détection de la résistance dans les populations d'insectes cibles

- Suivi de leur courbe de sensibilité à la toxine.
Comme nous l'avons vu, l'étude comparée de la sensibilité à la toxine de plusieurs populations de pyrale est un préalable indispensable à la recherche de la résistance. Il est évident que le suivi de cette courbe est indicateur de l'évolution de la résistance à Bt, puisqu'elle dépend de l'évolution des fréquences d'individus résistants. De ce fait, nous considérons que l'établissement d'une telle courbe dans une région donnée est indispensable avant l'installation de plantes transgéniques. La courbe de sensibilité de plusieurs populations d'origines géographiques variées a déjà été établie au laboratoire. Cette étude de la sensibilité des populations naturelles est actuellement poursuivie.

- Etude de la structure des populations de pyrale
L'objectif est d'étudier les échanges génétiques entre populations de ce ravageur, et ainsi d'évaluer les risques de dispersion géographique de gènes de résistance, s'ils apparaissent. Une étude préliminaire, sur des souches prélevées dans la nature et sur des souches élevées au laboratoire, a mis en évidence l'existence de différences biochimiques entre ces souches. Ces différences seront étudiées et les échanges génétiques seront évalués.

Ces différents travaux, notamment le suivi des courbes de sensibilité à la toxine et l'étude de la sensibilité des populations naturelles, donneront des éléments de biovigilance. Ils contribueront au suivi des conséquences sur l'environnement de la culture du maïs Bt. Les «marqueurs» génétiques révélés par ces études pourront de plus servir aux investigations visant à identifier les relations entre les gènes de résistance et ainsi aider à la caractérisation de marqueurs génétiques de la résistance.

Chaufaux J., Sanchis V., Lereclus D., 1996. Bacillus thuringiensis, un réservoir d'insecticides. Dans "Les plantes transgéniques en agriculture. Dix ans d'expériences de la Commission du Génie Biomoléculaire". J. Libbey Eurotext ed., Montrouge, 143-159.

Koziel M.G., Beland G.L., Bowman C., Carozzi N.B., Crenshaw R., Crossland L., Dawson J., Desai N., Hill M., Kadwell S., Launis K., Lewis K., Maddox D., McPherson K., Meghji M. R., Merlin E., Rhodes R., Warren G. W., Wright M., Evola S. 1993. Field performance of elite transgenic maize plants expressing an insecticidal protein derived from Bacillus thuringiensis. Bio/Technology, 11 : 194-200.

Labatte J. M., Meusnier S., Migeon A., Chaufaux J., Couteaudier Y., Riba G., Got B. 1996. Field evaluation and modeling the impact of three control methods on the larval dynamics of Ostrinia nubilalis (Lepidoptera : Pyralidae). J. Econ. Entomol., 89, 4 : 852-862.